Ein grausamer Widersacher erhebt sich über Equestria und fordert die Herrschaft über das Kristallkönigreich. Für sein Vorhaben versammelt er die unheilvollsten Schurken, die sich Cadance und Twilight entgegenstellen. Uralte Geheimnisse werden gelüftet und schwere Entscheidungen gefällt, die Equestria für immer verändern sollen.